NEXT VENUSグランプリのファイナルに進出した月のテンペストとサニーピース。対戦当日の夜明け前、デビューライブのステージ前に集まった10人はお互いに全力で戦うことを誓い合う。会場には大勢のファンはもちろん、よいライバル関係を築くことができたLizNoirやTRINITYAiLEも駆けつける。そしてステージの幕が開いた。全身全霊のパフォーマンスを披露する10人。笑顔の少女たちを、麻奈は温かい眼差しで見守っていた。

麻奈の歌声に頼らず、自分の歌声で歌い始めたさくら。その影響か、麻奈の身体が徐々に消え始める。残り時間が少ないと悟った麻奈は琴乃と話すことを決意。だが姉への複雑な思いを抱えた琴乃は、麻奈と会うことを躊躇してしまう。それでも麻奈と話すべきだとさくらに諭された琴乃は、セミファイナルの相手で、自分と同じように麻奈の影を追い続けてきたLizNoirの莉央のもとを尋ね、「長瀬麻奈はどんなアイドルだったか？」と問いかける。

サニーピースはセミファイナルで、無敗のアイドルグループ・TRINITYAiLEとの対戦が決まる。記者会見の控え室で出会ったTRINITYAiLEのセンター・天動瑠依の前でさくらは、今後は麻奈の歌は歌わずサニーピースだけの歌で頂点を目指すと宣言する。かたや事務所の社長で父でもある朝倉が認める最高のアイドル・長瀬麻奈を超えるため、全力でアイドルの頂点に立とうとする瑠依。情熱を燃やす2グループによるライブバトルの行方は……？

本選1回戦を突破した月のテンペストとサニーピース。2回戦が始まる前、琴乃は3年前のNEXT VENUSグランプリ決勝で麻奈が歌う予定だった新曲を、さくらに歌ってほしいと言う。時を同じくして世間では、さくらに移植された心臓が麻奈の物ではないかと騒がれ始める。さまざまな思いを胸に抱えつつも、琴乃の希望を叶えようとするさくら。そんな彼女を前にして麻奈は初めて、琴乃とさくらに託したたったひとつの願いを口にする。

3ヶ月間の予選の末、月のテンペストとサニーピースはNEXT VENUSグランプリ本選への切符を手にする。本選に向けて練習を重ねる彼女たちはとあるスタジオで、予選1位通過を遂げたLizNoirのメンバー・神崎莉央と再会する。だが、以前と雰囲気が異なる莉央。彼女は琴乃に「あなたは麻奈の劣化コピーでしかない」と言い放つのだった。さらに世間では、さくらこそが麻奈の再来ではないかと話題になり、琴乃は思い悩んでしまう。

季節は夏真っ盛り。デビューライブ以降、月のテンペストとサニーピースは仕事をこなしつつ、順調にライブバトルで勝利を重ねていく。彼女たちへの注目度が高まるなか、かつて麻奈が決勝まで進んだNEXT VENUSグランプリが3年ぶりに開催されることが決まる。それを聞いて迷わずエントリーを決意するリーダーの琴乃とさくら。その後、ひさしぶりに1日オフをもらった彼女たちは、思い思いの夏休みをぞんぶんに満喫する。

かつて麻奈がデビューした星見まつりの特設ステージで、琴乃とさくら、2グループのデビューライブが決まった。来たるべき日に備えてデビュー曲の振付けやボイストレーニングに励む10人。さらにメディアへの出演や宣材写真の撮影も始まり、大忙しの日々を過ごす。そして、ついにライブ当日。さくらがリーダーを務める「サニーピース」と、琴乃をリーダーとする「月のテンペスト」は、アイドルの頂点に向かって大きな一歩を踏み出す。

琴乃とさくら両方の輝きを生かすため、牧野はグループを2つに分ける決断をした。さくらのグループには、ダンスで全国優勝の経験がある一ノ瀬怜と、星見プロの先輩アイドル・佐伯遙子が新加入する。さっそく2グループに分かれてレッスンを始める少女たち。だがさくらのグループでは、姉の沙季と別グループで活動することに不安を覚える千紗と、意識高くストイックな怜との間に溝が生まれ、グループに不穏な空気が流れてしまう。

LizNoirとのレッスンが刺激となり、今まで以上に練習に励む琴乃たち。しかし牧野は、今のグループに“何か”が足りないと感じていた。そんなとき無邪気な少女・早坂芽衣と偶然出会う。彼女に“何か”を感じた牧野は、芽衣をグループにスカウト。芽衣の加入によりメンバーの間に笑顔が増え、いっそう練習に力が入っていった。そしてグループのデビューが近づくなか、牧野は琴乃とさくらのどちらをリーダーにするのか決断を迫られる。

琴乃とさくら、そして同じアイドルグループのメンバーとなった白石沙季、白石千紗、成宮すず、兵藤雫。6人はデビューに向けて、毎日基礎トレーニングに励む。さらに琴乃の親友・伊吹渚もメンバーに加わるなか、琴乃はまだグループに溶け込めずにいた。そんなとき、星見プロに大人気アイドルグループ・LizNoirがやってくる。彼女たちからレッスンを受けることになった琴乃たちは、LizNoirの圧倒的な実力を目の当たりにする。

麻奈の死から3年後、牧野が働く星見プロダクションで新しいアイドルグループのメンバーを決めるオーディションが開催される。やってきたのは麻奈の妹・長瀬琴乃と、麻奈とそっくりな歌声を持つ少女・川咲さくら。オーディションに合格した2人はさっそくレッスンを開始する。そしてメンバー同士での理解を深めるために、事務所の寮へ入ることに。そこで琴乃とさくらは、グループに所属するアイドルたちと初めて出会う。

星見高校に通う牧野航平は、ある日同級生の長瀬麻奈から、これからアイドル活動を始める自分のマネージャーをやってほしいと頼まれる。新人アイドルとしてデビューした麻奈は、アイドルの実力をAIで判定しランキング化したVENUSプログラムで、次々とランクを上げていく。そんな麻奈を裏方として支え続ける牧野。だが麻奈が出場する「ネクストビーナスグランプリ」の決勝戦当日……、厚く暗い雲が空を覆っていた。